Att undvika utsot

Randy Oliver
ScientificBeekeeping.com

Publicerad första gången i ABJ, februari 2020

Dysenteri inom vinterklustret kan tyda på att kolonin lider av fuktobalans. Sådan avföring i kupan kan överväldiga den normala kolonihygienen som förhindrar spridning av tarmparasiter, såsom nosema och amöba. Lyckligtvis kan bina – och biodlaren – vidta åtgärder för att lindra fuktobalansen.

Bakgrund

Apis mellifera är en tropisk insekt, som uppenbarligen har utvecklats i varma områden i Afrika. När arten utökade sitt utbredningsområde norrut, anpassade sig vissa raser för att överleva långa perioder instängda under vintern genom att bilda ett “kluster” som kunde leva i månader på lagrad honung. Men konsumtionen av honung genererar vatten som en biprodukt. När det är varmt kan bin flyga fritt för att tömma vattnet från kolonin. Men det alternativet är inte tillgängligt för bin i en vinterkluster.

Fångat i vinterklustret har ett bi fyra alternativ för att hantera överskottsvatten i sitt system. De två första – att bara försöka “hålla sig” eller avföring i klustret – är problematiska. Det lämnar två andra alternativ:

1. Andas ut (andningstranspiration), vilket kräver värmealstring och ventilation, eller 2. Överföra vattnet till andra bin (i någon form)

Europeiska raser av bin har utvecklats för att använda båda ovanstående metoder för att överleva långvarig tid i kluster när det är kallt. Men för att få de värdefulla honungsförråden att räcka till nästa vår har de utvecklat beteenden som minimerar värmeförlusten (och möjligen som en bieffekt, för att kompensera förlusten av “vinterbin” pga naturlig dödlighet).

Balansera bort fukt och värmeförlust

Bin har “funnit” ett sätt att ventilera ut överflödig fukt från klustret med minimal värmeförlust (som annars skulle kräva mer honungskonsumtion). Vid kalla temperaturer finns det uppenbarligen dålig ventilation i klustret, vilket framgår av observationen att det finns så lite luftutbyte att syre- och CO2-koncentrationerna i klustret kan skilja sig dramatiskt från vår omgivande luft [[1]]. Skapandet av den syrefattiga miljön med reducerad ämnesomsättning kan mycket väl ha att göra med behovet för bina i kärnan att bevara både energi och fukt i den självskapade torra miljön, eftersom varje luftväxling snabbt skulle torka ut dem. Men som förutspåtts av en elegant modell av Omholt, ju lägre omgivningstemperaturen är, desto mer ökar fukthalten hos bina i klustrets mantel[[2]].

Praktisk tillämpning: klustret måste på något sätt hantera törstiga bin i kärnan och vattenmättade bin i manteln – samtidigt som energiförbrukningen och värmeförlusten minimeras.

För att uppnå nödvändig ventilation kan bin skapa kanaler inom klungan, vilket elegant illustreras i en svärm av Bernd Heinrich[[3]]. Det är dock inte klargjort om bin faktiskt använder sådana passiva konvektionsströmmar i någon större utsträckning när de är i vinterkluster, vilket vältaligt utmanats av Möbus [[4]] ― som ifrågasatte om bina på toppen av klungans mantel skulle, eller ens kunde, ventilera varm luft ur toppen. Istället drog Sachs och Tautz [[5]] slutsatsen att den nödvändiga ventilationen åstadkoms genom aktiv fläktning av endast ett fåtal enskilda bin som rör sig i klustret:

… den mittersta delen av kupan ventileras sällan underifrån. Fläktbina rör sig i allmänhet upp och ner i den yttre tredjedelen av ramgatorna. … Detta beteende förmedlar aktivt fukt från centrum av bihopen till de yttre områdena av kupan. … I ihåliga träd har denna avfuktningsmetod fördelen att praktiskt taget ingen värme går förlorad. Värmen fläktas inte utanför utan stannar snarare kvar i kupan och stiger igen med tiden.

För bina att fläkta ventilationsluft nedåt, snarare än uppåt, är förnuftigt av två skäl: 1. Det skulle minimera vattenkondensering ovanför klustret, och 2. Det skulle maximera värmeåtervinningen när vattenångan kondenserade.

Practical application: Toomema [[6]] placerade kondensorer i toppen och botten av kupor under vintern för att avgöra var fukt faktiskt kondenserar i kupan. Över 97 % återfanns i de nedre kondensorerna – vilket stöder Möbus tes. Kontroll av luftfuktigheten i vinterklustret är av största vikt, eftersom det är det huvudsakliga sättet på vilket kolonin kontrollerar vattenförlusten. Jag tackar forskare som Michael Ellis och Kalle Tomemaa för att de undersökt detta, och hoppas att vi så småningom kan införliva Möbus observationer i en bättre förståelse av den mest gynnsamma designen av bikupan för övervintring.

Men bina har ytterligare ett trick i ärmen:

Yngelsättning i vinterklotet.

Detta ger upphov till en annan fråga som jag länge har letat efter ett svar på – varför ägnar sig kolonier ofta åt uppfödning mitt på vintern? Faktum är att en av Lloyd Harris skjul-vintrade kolonier kom ur vinterfängelse starkare än den gick i [[7]]. Sådan “stop-and-go-uppfödning” är energidyr och kan resultera i kolonisvält, men många kolonier gör det. Det verkar inte ha något med dagsljus eller vintersolståndet att göra, eftersom kolonier som övervintrade i becksvarta skjul fortfarande initierar yngeluppfödning. Jag har faktiskt inte hittat några bevis för att stödja påståendet att upphörande eller påbörjande av yngeluppfödning har något att göra med daglängden. Fråga bara vilken australiensisk biodlare som helst om vintersolståndet när deras kolonier aktivt sätter yngel under blomningen av White Box[[8]], eller en rysk biodlares bin som slutar sätta yngel i augusti när draget är slut.

En intressant datauppsättning om yngeluppfödning under vintern kommer från en gammal studie av Jeffree i Aberdeen, Skottland. Vintrarna där är tillräckligt kalla för att kolonier ska hamna i relativt täta klungor, men det går inte mycket under fryspunkten (Fig. 1).

Figure 1. Vädergenomsnitt för Aberdeen, Skottland. Med hänsyn till regn och vind (visas inte), förväntas bin inte göra mycket födosök mellan slutet av november och början av april, och inte heller bryta vinterkluster. Bild från https://weatherspark.com/

Men trots de kyliga temperaturerna och bristen på inkommande pollen, verkade yngeluppfödning ske intermittent i kolonier under hela vintern (tabell 1).

Tabel 1. Resultat av 367 kupor från September till Mars från 1945 till 1953. Data från Jeffree [[9]].
Month	No. of colonies examined	Percent with brood	Square inches of brood (average)
September	45	78%	76
October	106	14%	2
November	114	25%	2
December	31	58%	10
January	18	50%	14
February	10	100%	48
March	43	91%	50

Så varför skulle kolonier sätta yngel, även när det är kallt ute? Som påpekats av Möbus [[10]]:

Även bland bin gäller det gamla talesättet: “Varje barn kostar sin mamma en tand.”

Det finns två huvudsakliga kostnader förknippade med vinteruppfödning: kolonin måste inte bara använda dyrbar energi och proteinreserver för att föda upp yngel, utan “vinterbina” verkar förlora sin livslängd när de väl påbörjar uppfödningen av yngel, vilket framgår av Mattilas analys av Lloyd Harris uppgifter [[11]]. Således, ur en evolutionär synvinkel, måste vi anta att nyttan av yngeluppfödning mitt i vintern uppväger kostnaden. En rimlig förklaring till fördelen med den intermittenta vinteruppfödningen gavs oberoende av två mycket skarpa och erfarna observatörer – först av Möbus 1980 [[12]], senare av Omholt in 1987 [[13]], och igen av Möbus i denna tidsskrift 1998 [[14]].

Praktisk applikation: Trots deras ansträngningar en gång per årtionde för att uppmärksamma biodlarsamhället på denna förklaring tycks Möbus och Omholts välmotiverade och observationsstödda artiklar överraskande nog till stor del ha ignorerats eller glömts bort. Så jag försöker få dem tillbaka i ljuset 2020 – ungefär 40 år senare. Som vältaligt förklarat av Omholt:

Möbus menade att fenomenet med yngeluppfödning i vinterklustret har ett definitivt överlevnadsvärde för en koloni med vattenproblem, eftersom produktionen av flytande, körtelfoder kommer att ta bort en del av de individuellt för stora överskotten från bina, och att ökningen i kärntemperatur som följer uppfödning av yngel kommer att möjliggöra effektiv avdunstning.

Att etablera en yngelkaka kräver att temperaturen i mitten av klustret höjs (vilket hjälper till med att transpirera bort vatten) och kräver att larverna matas med enorma mängder fuktrik gelé (67 % vatten). Dessutom finns det ett behov av att bina sedan ökar luftfuktigheten i kärnan i klustret tillräckligt för att förhindra att ägg och larver torkar ut. De tre ovanstående faktorerna resulterar inte bara i ökad vattenförlust på grund av andningstranspiration, utan också en massiv överföring av vatten från ambina till ynglen.

Så låt oss göra matematiken!

Enligt According Alfonsus’ mätningar:

Utsot börjar när de fekala ansamlingarna når 33% av binas totala kroppsvikt. Generell utsot sker inte förrän ansamlingen når ca 45 %.

33% ackumulering sker när biet har ca 35 mg vatten i sin ändtarm.
En larv som ska bli ett arbetarbi väger ca 160 mg, varav 74% är vatten [[15]].
Det betyder att minst 118 mg vatten behövsför varje larv som kläcks.
Således räcker en larv till för att helt tömma tre bin på överskottsvatten.
För att ett klot ska bil av med vattnet från en veckas honungskonsumtion (0,5 kg), behöver bina sätta knappt en halv ram med yngel.

Omholts beräkningar tyder på att vid en omgivningstemperatur på 32°F (0°C) skulle ett kluster av 15 000 bin (cirka 8 ramar) förväntas initiera yngeluppfödning cirka 43 dagar efter deras senaste reningsflygning – en siffra som stöds av ett antal av observationer.

Möbus testade hypotesen experimentellt genom att bura in drottningar i sin vinterklasa (för att förhindra aveluppfödning) – de flesta kolonier utvecklade sedan dysenteri inom 3-4 veckor och blev allt svagare.

Praktisk tillämpning: Dysenteri kan bero på att en koloni inte kan starta vinteruppfödning (kanske på grund av en åldrad drottning). Detta är en vacker och elegant förklarande hypotes. Om det är sant, är den praktiska tillämpningen att det kanske skulle hjälpa till att förklara varför, att gå in i vintern med en ung drottning och rikliga förråd av bibröd, hjälper en koloni att överleva vintern. Mer forskning i detta ämne behövs helt klart!

Praktiska applikationer

Jag har nu täckt åtminstone några av sätten som honungsbin naturligt hanterar fuktbalansen i vinterklustret. Denna förståelse kan sedan användas som grund för hur biodlare kan hantera sina kolonier för optimal övervintring

Optimal Klot Storlek

Vi kan än en gång titta på väl åldrade studier av “old-school” biforskare, inklusive de av Jeffree[[16]], som genomfördes när jag bara var barn. Jeffree försökte bestämma den optimala storleken för vinterklustret, med följande hypotes:

[Små kolonier] kommer att ha fler bin i det kalla, yttre skalet, som alla gör stora ansträngningar för att hålla sig vid liv genom att omvandla honung till värme – och ackumulera mer och mer “överskottssvatten” inom hela klustret. Eftersom centret är litet kan inga rörelser in eller ut ur klustercentret klara av situationen och endast rensningsflygningar kan – teoretiskt – ge lättnad. När dessa inte är möjliga verkar det som om dysenteriska tillstånd uppstår, vilket tvingar bin till utsot i kupan, på ramarna.

… men mycket stora kluster får också problem eftersom de antingen tenderar att svalna för mycket på utsidan eller överhettas i mitten. Någonstans mellan dessa två ytterligheter skulle antagligen ligga en optimal övervintringsstorlek.[[17]]

I en studie mätte Jeffree och Allen intermittent styrkorna hos totalt 153 kolonier, fördelade på två vintrar i Skottland, för att se hur startstyrkan under sensäsongen korrelerade med kolonistyrkan följande vår – för kolonier med eller utan nosema infektion. De drog slutsatsen att:

Den procentuella förlusten av bin över vintern visade sig vara betydligt större för mycket stora och för mycket små kolonier än för kolonier av medel storlek. På det avseendet, kunde en teoretiskt optimal storlek för invintring fastställas.

Jag tyckte att sättet som deras data presenterades på var lite svårt att tolka, så jag visar det grafiskt på ett annorlunda sätt nedan(Fig. 2).

Figure 2. Jeffree och Allen fann, att när det gäller att förutsäga kolonistyrka i april, att det blev ett minskande antal från ökad styrka som gick in på vintern, vilket indikeras av den minskande lutningen på kurvan. Jag har ringat in författarnas föreslagna “sweet spot” för optimal höststyrka (åtminstone för vad jag antar var Apis mellifera mellifera i Aberdeens måttligt kalla vintrar). Forskarna fann också att om en koloni var infekterad med nosema, fanns det en fördel med att börja med några tusen extra bin, för att ta hänsyn till den minskade överlevnaden för de infekterade arbetarna.

Praktisk tillämpning: Jeffrees sweet spot verkar motsvara cirka 6 djupa Langstroth-ramar helt täckta med bin [[18]] – vad vi skulle kalla ett 8-ramars (eller bättre) kluster. Men “optimalt” är sannolikt i förhållande till hur kallt det blir, såväl som ens mål på våren (att ha stora kolonier för mandelpollinering, i motsats till att minska svärmningen innan honungsflödet).

Men baserat på data som jag publicerade för några år sedan [[19]] visade det sig att mina egna italienare tenderade att hamna på ett 8-ramars kluster i december, med de som började mycket större i oktober uppvisade en uppenbar minakning av överflödiga bin under november

But based upon some data that I published some years ago [[19]], it appeared that my own Italians tended to shoot for an 8-frame cluster in December, with those that started much larger in October exhibiting an apparent shedding of excess bees during November (Fig. 3).

Figure 3. De mörkblå kolumnerna representerar bistyrkan i oktober; de turkosa kolumnernas styrka i december ― notera hur skillnaden mellan de två minskar med startstyrkan. Dessa data verkar bekräfta Jeffrees slutsats att det fler dör i kolonier med riktigt stor höststyrka – notera mängden tillväxt av svagare kolonier mellan december och slutet av januari (gröna kolumner). Observera dock även för bikupor som går in i vintern med en styrka på mindre än 14 ramar i oktober, att det var fler av dessa som senare var för små för att ta till mandel (de röda kolumnerna anger procentandelen som visade sig vara för svaga ― kanske på grund av existerande nosema eller virusproblem (som jag inte mätte).

Så varför skulle dessa starka kolonier minska sin vinterklusterstorlek i så stor utsträckning? Möbus gjorde ett experiment genom att kombinera två kolonier till en ― för att skapa “superkolonier”. Han fann att när det finns för många bin i vinterklustret, eller om bikupan är för välisolerad i ett milt klimat, kunde klungan inte hantera sin egen genererade värme, vilket resulterade i både överhettning av klusterkärnan, såväl som att “törstgalna” bin tvingades att flyga ut för att söka vatten, vilket resulterade i att de snabbt kyldes och dog utanför kupan.

Praktiska tillämpningar: Den optimala klungstorleken för övervintring beror sannolikt på omgivningstemperaturen. Vid temperaturer runt fryspunkten kan små kluster vara mer benägna att få dysenteri (detta antagande måste bekräftas av forskning), medan överdimensionerade kluster kan drabbas av överhettning och törst. Denna situation kan vändas om bina tvingas hantera temperaturer under noll (°C) ― Omholts modell tyder på att stora kluster under dessa förhållanden skulle samla fukt.

En annan faktor är biets genetiska anpassning. Kylanpassade raser (t.ex. Carnica eller ryska bin) kan övervintra bra i en 6-rams eller mindre klot, men ändå bygga upp sig snabbt när pollen blir tillgänglig på våren [[20]].

Optimal klusterstorlek kan också vara annorlunda för en biodlare som avser att gå till mandelpollinering med starka kolonier som ska delas omedelbart efter blomningen, till skillnad från en som strävar efter minimal honungskonsumtion under en lång vinter och vill undvika svärmning innan ett senare honungsdrag.

Vinter förråd ― Honung och bibröd

Jag citerar från Farrar’s tidlösa råd[[21]]:

Huruvida en koloni överlever vintern i gott skick bestäms mer av dess sammansättning än av typen eller mängden skydd. En bra koloni kräver normalt 60 eller mer pounds (30 kg) av väl mogen honung och motsvarande 3 till 6 ramar av pollen.

Omogen honung innehåller ett överskott av fukt. Och med honung som kristalliseras i ramen kan en supernatant med hög fuktighet bildas när glukosen faller ut. Bin som äter omogen honung eller utspädd supernatant kan utveckla dysenteri. Biodlare i områden där deras kolonier går in på vintern med kristallisationsbenägna honungsreserver (som raps eller murgröna) rapporterar att deras kolonier övervintrar bättre på sockersirap (kanske innehållande inverterat socker). Jag är inte alls klar över effekten av lokal honungsdagg. När det gäller lagrat pollen (bibröd) är detta nödvändigt för att ge det protein som behövs för yngeluppfödning.

Praktisk användning: Vissa naturliga honungssorter (de som kristalliserar, översättarens not) är besvärliga för kolonier att övervintra på; kolonier klarar sig i dessa fall kanske bättre på lagrad sockersirap omvandlad till “honung”. Men kom ihåg att det är viktigt att ge bina tid att ta bort överflödig fukt. Att mata sirap under vintern kan överbelasta en koloni med fukt, och därför rekommenderas att mata fondant, strösocker eller bitsocker.

Förtydligande: Jag menar inte att omvandlad sockersirap är “bättre” för bina än de flesta naturliga honungar, som innehåller spårmängder av protein och mineraler, vilket är fördelaktigt för “vinterbin” som inte har tillgång till lagrat bibröd.

Många biodlare runt om i världen skördar det mesta av sina koloniers honung för försäljning och ger sedan tillbaka mindre värdefull sockersirap, och deras kolonier verkar övervintra bra. Å andra sidan mår många av oss bättre av att lämna bikuporna fulla av naturlig honung så att de kan övervintra.

Det är svårt för biodlaren att kontrollera hur mycket bibröd som lagras, men kanske kan utfodring av tillskottsprotein vid rätt tidpunkt vara ett hanteringsverktyg för att hjälpa kolonier att hantera fuktbalansen. Återigen, detta ämne kräver mer forskning.

Kupans placering

Det hjälper en koloni i hög grad att kunna dra nytta av en och annan varm vinterdag, vilket gör att den kan bryta klungor, flytta till honungsförråd och tillåter bina att göra en rensningsflygning (med chans att sjuka bin inte kommer tillbaka).

Praktisk tillämpning: Erfarenhet kan lära en biodlare mycket om platser som lämpar sig för övervintring. Det hjälper kolonin mycket att undvika att hamna i en kall ficka och att njuta av en värmande sydlig exponering (visst kan isolering på södra sidan kanske vara skadligt). Att flytta bikupor till och med några dussin meter kan göra stor skillnad i världen. Man kan överväga att tillhandahålla en mörk södervänd yta för att absorbera solljus (med minimal isolering på den sidan), och se till att kolonin går in på vintern med klungan nära en lägre ingång (så att arbetare som behöver en rensningsflykt inte behöver att korsa kalla övergivna ramar på väg ut). För att komma runt dessa (och andra) problem har övervintring inomhus länge varit populärt i Kanada och blir allt vanligare i USA.

Kupans isolering

Ett antal forskare har gjort fältförsök för att avgöra om det finns en fördel med att isolera bikupor under vintern. Resultaten och slutsatserna som dras är förvirrande. Det kan finnas en fördel med sidoisolering där vintertemperaturerna är extrema, men toppisolering och att se till att kupan är fri från luftläckage på grund av vind verkar vara viktigare. Att lägga till ett instängt luftutrymme eller polystyrenisolering under eller över kupans lock hjälper mycket till att minimera värmeförlusten i kolonin och för att förhindra att fukt kondenserar under locket. Toppisolering (utan toppventilation) hjälper också till att hålla toppen av kaviteten varmare än de nedre delarna, vilket gynnar kolonin genom att hjälpa till att återfå kondensvärmen från ventilerad fukt under klustret.

Under ett besök i Chile 2015, där vinterklustren som jag observerade var mycket små, visade biodlaren Vincent Toledo mig hur några biodlare där svär på att placera en “poncho” av plast över ramarna som innehåller klustret, och expandera ponchon över intilliggande ramar när klustret börjar formas Fig. 4).

Figure 4.

En plast “poncho” lyfts för att exponera klustret som det hade draperats över. Jag har inte testat ponchos själv, men en sådan vattentät filt kan hjälpa ett litet kluster att spara värme och kontrollera fukt. Notera: denna praxis användes inte allmänt i Chile.

Boston biodlare Fatih Uzuner berättar att han för närvarande experimenterar med att använda billiga 65-liters plastpåsar (svarta eller klara) för att fånga in ett luftutrymme runt bikupan (naturligtvis lämnar bikupornas ingångar fria) – ett sådant arrangemang ger lite isolering och dragmotstånd, men tillåter solvinst. Jag väntar ivrigt på att se hans resultat.

Praktisk användning: Vissa biodlare blandar ihop toppisolering och fuktupptagning. I allmänhet, om en fyllning absorberar fukt, är det osannolikt att det fungerar som isolering. Jag förstår inte resonemanget för att absorbera fukt ovanför klustret – varför inte få det att kondensera under klustret? Det kan också vara så att för mycket honung eller annat slutet utrymme ovanför klustret kan vara ett problem, eftersom fukt kan kondensera på de kalla ytorna [[22]].

Kupans ventilation

Om du vill ge dig in i en fruktlös debatt, fråga några biodlare om deras åsikter om att tillhandahålla kupanventilation under vintern. Som noterats av Southwick och Moritz [[23]], kanske ska vi lyssna på binas “åsikt” i frågan:

Många erfarna biodlare känner till värdet av ett toppventilationshål och håller en sådan öppning under hela året. Sådana extra ingångar är dock vanligtvis stängda med propolis av bina.

Möbus [[24]] förklarar:

Hur ofta läser vi om behovet av toppventilation som svaret på alla problem? Det antas vara väsentligt att låta fukten komma bort från övervintringskluster och ut ur kupan. … Många av de argument som ges för att backa upp eventuella rekommendationer för att ge mer och mer toppventilation är baserade på motiverade överväganden eller antropomorfiskt tänkande snarare än på skarpögda observationer av biets beteende. För den som observerar beteenden utan förutfattade meningar är det uppenbart att biet har ordnat sitt hem för att passa sina egna upplevelser inom den konstruerade uppsättningen av kammar och det valda hemmet. … När nivåerna av koldioxid eller luftfuktighet stiger, börjar bina fläkta och lindra situationen längs linjen med minsta motstånd: nedåt och bort från yngelramen.

Praktisk tillämpning: bin har övervintrat i håligheter mycket längre än vad människor har byggt bikupor. Om de vill stänga dörren för att förhindra drag, kanske det är av en anledning.

Jag har granskat massor av studier och är inte övertygad om att toppventilation under de flesta omständigheter är till fördel för kolonin. Toomemaa [[25]] uttrycker det bra:

Men för mycket ventilation tar också bort värme som är viktig för bin och tvingar dem att öka sin ämnesomsättning för att kompensera för värmeförlusten. Ökad matkonsumtion ger ökad produktion av metaboliskt vatten och ökad fukt i kupan.

Han citerar också studier (på ryska) som fann att minskad ventilation i bikupor under vintern resulterade i mindre honungskonsumtion, mindre bidödlighet och bättre yngeluppfödning på våren.

Praktisk tillämpning: Om bins naturliga instinkt verkligen är att fläkta ut fuktig luft ur botten av klustret för att återvinna värme, kan biodlarens strävan, efter att skapa en luftkonvektionsström via toppventilation, vara kontraproduktivt. Återigen behöver vi mer bra praktisk forskning kring ämnet fuktreglering i vinterklustret.

Referenser

[1] van Nerum, K, and H Buelens (1997) Hypoxia-controlled winter metabolism in honeybees (Apis mellifera). Comparative Biochemistry and Physiology 117(4):445-455

[2] Omholt, SW (1987) Why honeybees rear brood in winter. A theoretical study of the water conditions in the winter cluster of the honeybee, Apis mellifera J. Theor. Biol. 128: 329-337.

[3] Heinrich, B (1981) The mechanisms and energies of honeybee swarm temperature regulation. J. Exp. Biol. 91: 25 ― 55. Heinrich’s fascinating papers and books are must reads for those wishing to gain a deeper understanding of bee biology.

[4] Möbus, B (1990?) Damp, condensation and ventilation. Scottish Beekeepers Annual. Available at

https://poly-hive.co.uk/damp-condensation-and-ventilation-brood-rearing-in-the-winter-cluster/

[5] Sachs & Tautz (2017) Op cit.

[6] Toomemaa, K, et al (2013) Determining the amount of water condensed above and below the winter cluster of honey bees in a North – European Climate. Journal of Apicultural Research 52(2): 81-87.

[7] Harris, JL (1980) A population model and its application to the study of honey bee colonies. MS Thesis, Univ of Manitoba. http://mspace.lib.umanitoba.ca/bitstream/1993/14743/1/Harris_A_population.pdf

[8] Thanks to Trevor Weatherhead.

[9] Jeffree, EP (1956) Winter brood and pollen in honeybee colonies. Insectes Sociaux 3(3): 417―422.

[10] Möbus, B (1990?) op cit.

[11] Mattila H, et al (2001) Timing of production of winter bees in honey bee (Apis mellifera) colonies. Insectes Sociaux. 48: 88―93.

[12] Möbus, R (1980) Proceeds 27^th International Congress of Apiculture

[13] Omholt, SW (1987) Op cit.

[14] Möbus, B (1998b) Brood rearing in the winter cluster. ABJ July 1998: 511-514.

[15] Rembold, H & J Kremer (1980) Characterization of postembryonic developmental stages of the female castes of the honey bee, Apis mellifera L.. Apidologie 11(1): 29-38.

Ghosh, S, et al (2016) Nutritional value and chemical composition of larvae, pupae, and adults of worker honey bee, Apis mellifera ligustica as a sustainable food source. Journal of Asia-Pacific Entomology 19: 487―495.

[16] Jeffree, E & D Allen (1956) The influence of colony size and of nosema disease on the rate of population loss in honey bee colonies in winter. J. Economic Entomology 49(6): 831-834.

Jeffree, EP (1956) Op cit.

[17] Jeffree, EP (1959) The size of honey-bee colonies throughout the year and the best size to winter. Central Association of Bee-Keepers, Essex.

[18] Burgett, M. & I. Burikam. 1985. Number of adult honey bees (Hymenoptera: Apidae) occupying a comb: a standard for estimating colony populations. J. Econ. Entomol. 78: 1154-1156.

[19] https://scientificbeekeeping.com/understanding-colony-buildup-and-decline-part-12/

[20] Thomas Rinderer, pers. comm.

[21] Farrar, CL (1944) Productive management of honeybee colonies in the Northern States. USDA Circular No. 702. Free download at Google Books.

[22] Toomemaa, K, et al (2013) Determining the amount of water condensed above and below the winter cluster of honey bees in a North – European Climate. Journal of Apicultural Research 52(2): 81-87.

[23] Southwick, E & R. Moritz (1987) Op cit.

[24] Möbus, B (1990?) Op cit.

[25] Toomemaa, K, et al (2013) Op cit.